1974年，国防情报局局长丹尼尔·O·格拉汉姆中将组建了一支由国防情报官所组成的队伍，这是与1973年中央情报局长威廉·科尔比所建立的国家情报官体系相对应的机制。国防情报官队伍是国防情报局局长在重要情报事务上的高级代表。至2003年，受“9·11事件”和伊拉克、阿富汗两场战争的影响，国防情报局正面临转型，国防情报官的角色作用因此被削弱。国防情报局局长洛维尔·雅各布分解了国防情报官队伍的职能，并将其职责移交给情报分析处（Directorate of Analysis）。
2008年7月，国防情报局局长迈克尔·梅普尔恢复了国防情报官队伍。2012年，国防情报局副局长具体解释了国防情报官队伍的三项主要职能。国防情报官队伍是国防情报局情报事务的主要顾问，他们主要负责提供情报分析、了解情报搜集要求以及情报缺口所在以及有效利用现有情报。此外，在国会和政府机构面前，国防情报官队伍是重要的国防情报代表，他们所起到的作用与国家情报总监下属的国家情报主管人相对应。
至2012年春天，国防情报官队伍中有8位成员，所负责的地区和领域分别为拉丁美洲、欧洲与北约国家、南亚、欧亚大陆、东亚、中东与北非、非洲以及网络社会。在此之前，这8位国防情报官分别就职于国防情报局、作战司令部以及其他情报系统部门。