时任国防部长唐纳德·拉姆斯菲尔德上任不久便意识到，在他的管理体系中需要一名直接听令于他且专职负责国防部情报工作的官员。两个事件促使拉姆斯菲尔德得出这一结论：一是2001年4月份的一次会议，那次会议有11名来自不同的军方情报部门的官员出席，讨论EP-3型飞机在中国迫降后的情报损失；二是中央情报主任在预算问题上一直拒绝与国防部长属下低级别官员打交道。
2002年8月，拉姆斯菲尔德表示，他需要一名更加资深的官员负责处理国防部的情报工作。克林顿政府时期的一名五角大楼高级官员也站出来表示，如果有一位新的副国防部长负责处理国防部情报部门的预算工作，将是国防部工作的一大进步，因为这些工作“确实耗费了国防部长太多的时间”。
约翰·麦科恩在担任中央情报局长（1961-1965）时一直认为，如果国防部能有一位官员来帮助处理情报工作，那么他将更好的完成自己的工作。2002年春天，拉姆斯菲尔德试图说服时任中央情报局局长乔治·J·特纳，表示自己希望能够设置一个职位官员，专门负责与中央情报局高级官员在情报政策与情报资源事务上的沟通工作。这样的提议引起了一系列的担忧：有些人害怕这样一名官员可能会最终成为中央情报局长的强有力的竞争对手，还有些负责国防情报的官员害怕会因此失去一部分权力和自主权。
尽管有这样那样的担忧，国会还是在《2003年国防授权法案》中批准设立该职位，随后在2003年3月份，拉姆斯菲尔德提名史蒂芬·坎博纳出任这一职位。其工作职责在名为“调整国防情报及相关事务实施指导”的备忘录中有详细论述，而且该备忘录中还明确规定这名副部长办公室将拥有114名雇员。后来这份备忘录中的要求被2005年11月23日美国国防部发布的国防部指令第5143.01号指令所取代，这份指令由拉姆斯菲尔德和国家情报总监共同签署。国防部指令第5143.01号指令后来在2014年10月又被修订并重新发布。
这份重新修改的21页的指令与修订之前的国防部指令相比内容多很多，它具体规定，这名国防情报副部长作为国防部长和国防部副部长的主要助理和顾问，处理情报、反情报、安全、敏感活动以及其他情报相关事务，其具体职责包括代表国防部长行使监督国防部情报局、国家地理空间情报局、国家侦察局、国家安全局和国防部情报部门的职责。该指令还反映了国防部长和国家情报总监在2007年5月签署的协议：主管情报的副国防部长还应同时被任命为国家情报总监办公室内的国防部情报局长。国防部情报局长应负责提出国防部的国防情报搜集要求，推动国家情报活动和国防情报活动的合作、协调与冲突的消除，为同步和整合国防部与情报系统的情报职能提出建议与支持。该指令还规定，负责情报的副国防部长要负责监督和指导各种情报活动，如国防情报分析、国防人力情报、技术搜集情报、公开来源情报、国防部反间谍情报、国防部安全计划、国际情报合作、情报信息共享等。
除国防情报副部长和首席国防情报助理副部长以外，国防情报副部长（USD）办公室还有四名国防情报助理副部长，分别负责：（1）情报与战争支持，（2）情报准备与警示，（3）反情报与安全事务，（4）情报政策、资源与搜集要求。2008年6月，国防情报副部长办公室在四个基本职能的基础上进行重组——联合行动、技术情报、情报计划与资源、人力情报与反间谍，这次重组是在时任国防部负责情报的副部长詹姆斯·克拉珀的要求下进行的。同年早些时候，国防部长罗伯特·盖茨组建了一支情报、监视、侦查特别小组（ISR Task Force）以发现和修正军事行动和反恐行动中存在的不足之处。2010年，盖茨将这支特别小组纳入国防部负责情报的副部长管理范围内，并在2010年、2013年年底和2014年年初组建了更多类似的组织。
2014年的重组遵循的原则是一份内部评估和来自国防部长查克·黑格尔的指导，以及国会的指示（涉及降低副国防部长帮办职务事宜）。如图18.1所示，有四名国防情报主管归负责情报的副部长管理。盖茨部长建立的情报、监视、侦查特别小组（ISR Task Force）被纳入了主管战争情报的国防情报主管的管理范围之内。
根据该组织结构图还可以看出，主管情报与安全事务的国防情报主管所负责的反情报和安全职能被合二为一，该主管主要负责监督、管理人力情报、敏感活动以及国防情报分析。技术搜集与分析部门被技术搜集与特别计划理事会所取代，其目的在于加强对国家安全局、国家地理空间情报局、国防情报局科学技术理事会等部门的监管。
图18.1 国防部负责情报副部长办公室架构图