联邦调查局的职责主要是应对犯罪执法、国内反恐和国内反间谍领域，但该局在海外仍然是不可忽视的存在，其行动也偶尔会进入对外情报和反情报领域。
联邦调查局的内部结构极大地受到了2001年9月11日事件的影响。罗伯特·米勒（Robert Mueller）局长在2002年5月20日发给全体员工的信件中确认了联邦调查局的十大重点。前三个重点是“保护美国不受恐怖袭击”、“保护美国不被外国的情报活动和间谍活动所损害”和“保护美国远离网络攻击和高科技犯罪”。米勒在他的备忘录中宣称，该局的反恐目标是预防，这意味着“减少传统的执法活动，更多地投入到情报和分析中”。
恐怖袭击之后的调查发现，联邦调查局总部没有跟进由明尼阿波利斯和凤凰城分遣队发来的可能揭露“9·11”阴谋的预警信息。其实在袭击发生之前，长期以来一直存在着对该组织效率的担心，因为联邦调查局的文化深深地根植于执法和迅速逮捕罪犯的行动，而不擅长于对间谍和恐怖分子的耐心监控。紧随“9·11”之后，不光有呼声要重组联邦调查局的国家安全工作，还有人建议要建立一个与英国安全局、澳大利亚安全情报组织、加拿大国家安全情报局类似的全新反恐和反情报机构。
“美国遭受恐怖袭击全国委员会”（National Committee on Terrorist Attacks Upon the United States）担心建立一个新的国内情报机构会分散那些负责反恐任务的官员们的精力，而此时威胁仍然严峻，因此建议采取一种不那么激进的改变。该委员会转而建议，“应该在联邦调查局建立起一支专业化的、综合的国家安全有生力量，包括特工、分析人员、语言学家和侦察专家，通过招募、培训、奖励和再培训，使情报和国家安全的深入专业化渗透到机构文化中并推动其发展。”
2005年3月，美国大规模杀伤性武器情报能力委员会（Committee on the Intelligence Capabilities of the United States Regarding Weapons of Mass Destruction）建议在联邦调查局内部成立一个新的国家安全局，隶属于单独的执行助理局长，以确保联邦调查局的情报单位更好接受国家情报总监的指挥，并“充分利用联邦调查局的进展”。该委员会还建议这个新的机构要包括联邦调查局的反恐和反情报部门以及情报处。情报处建立于“9·11”之后，过去一直是情报办公室，职责是实施联邦调查局的情报战略、监管联邦调查局的情报搜集和分析，并负责分析人员招募和培训。后来，《2004年情报改革和反恐法案》将情报办公室改为情报处，该处的主要职责是“监管联邦调查局内所有国家情报工作的项目和活动”。
2005年6月29日，小布什总统在给负责国家安全的几位官员（包括司法部长）的备忘录中，下达了建立一个机构的命令，这个机构要“将联邦调查局的反恐、反情报和情报单位的任务、能力和资源结合在一起”。备忘录还借用了“9·11委员会”调查报告的用词，指示司法部长“制定计划，建立一支联邦调查局国家安全系统的有生力量”。
作为回应，2005年9月12日，联邦调查局正式建立了一个国家安全分局（National Security Branch），由负责反恐和反情报部门、情报处的执行助理局长领导。这个部门负责联邦调查局的所有情报功能，从总部进行管理，每个区域分部通过外勤情报小组（Field Intelligence Groups）开展工作，2014年3月时共有56个小组。2009年1月，该部门增加了一个地理空间情报单位。2006年7月26日，国家安全分局增加了一个大规模杀伤性武器处，据联邦调查局局长罗伯特·米勒说，这个处将“研究一场大规模杀伤性武器袭击造成的后果，提高我们的备战水平，协调政府应对大规模杀伤性武器袭击的措施”。2007年，联邦调查局对反情报部门进行了重组，合并了两个负责国际恐怖主义的单位——负责基地组织的和负责更老牌组织（如真主党）的，并通过熟悉特定世界区域和恐怖组织事务的主管官员开始传送原始情报和相关威胁信息。2011年7月，联邦调查局建立了一个反扩散中心，负责该局所有反扩散相关的调查，包括获取“将有助于外国政府建设、使用、分享或贩卖大规模杀伤性武器……导弹发射系统和/或空间或高级常规武器或部件”的信息和技术。米勒局长2013年在国会作证时，宣称“这个中心将反情报部门的业务活动，大规模杀伤性武器处的专业知识，情报处的分析能力结合在了一起”。
除人力情报外，国家安全分局行使其国内情报搜集职责所采取的方法包括，互联网监控和电话通讯截听（借助其数据截听技术部门Data Intercept Technology Unit）、直升飞机跟踪（曾执行对位于华盛顿特区的中国新使馆建设的拍摄任务）以及无人机。2013年7月，联邦调查局呈递给参议员兰德·保罗（Rand Paul）的一封信中写道，“自2006年末以来，联邦调查局在八起犯罪案件和两起国家安全案件中使用无人机执行跟踪任务”。过去，联邦调查局所负责的外国情报活动相关的任务中，也包括直接针对华盛顿特区的外国使馆的窃听以及入室行动（属于“秘密进入行动”Surreptitious Entry Program的一部分）。联邦调查局对华盛顿特区的所有共产主义国家政府代表团的电话进行定期的监控。非共产主义国家政府的电话也被窃听，尤其是正在与美国进行谈判的那些国家，或者是正在经历高速发展的那些国家。联邦调查局曾一度对位于旧金山的某个盟国使团的电话也进行了窃听。另外，联邦调查局对诸多外国使馆实施了入室行动以获得密码资料和其他外国情报。这两类行动据报道仍在继续实施。
图5.7显示了国家安全分局目前的组织架构图。除了2个部、1个处和1个中心以外，还有一个恐怖分子筛查中心（Terrorist Screening Center）和高价值在押犯审讯小组（High-Value Detainee Interrogation Group）。中心的任务是强化联邦政府筛查恐怖分子的方法，并为已知或有嫌疑的恐怖分子建立一个单独的全面观察名单。中心还负责确保当地、州和联邦的筛查人员们“能迅速获得信息和专业知识”。高价值在押犯审讯小组是一个设在国家安全分局的跨部门机构，人员来自各种情报界组织。它的任务是“收集和调配国家最好的资源，从重要恐怖嫌疑人身上搜集情报，预防针对美国和其盟国的恐怖袭击”。2010年4月19日，国家安全委员会签发了《跨部门高价值在押犯审讯小组行动章程》。
图5.7 联邦调查局国家安全分局组织架构图
1939年，罗斯福总统授权批准联邦调查局搜集西半球的情报，联邦调查局为了完成这项工作而专门成立了一个特别情报局（Special Intelligence Service）。特别情报局有近360名特工，大部分在墨西哥、阿根廷和巴西。二战之后不久，虽然胡佛建议将该局的工作范围扩大到全世界，但该局还是失去了对外情报的职能，这个职能先后由战略服务处、当时的中央情报组和中央情报局承担。
截至1970年，联邦调查局一直在10个使馆中派驻代表担任法律随员。他们的正式职能是就共同关注的问题与驻在国家警察机构进行联络，并处理美国公民遇到的法律难题。1970年这一年，联邦调查局派驻代表的使馆数量增加到20个，并要求特工搜集对外情报，尤其关注那些被海外特工认定为高层次的情报。某些材料通过非常规的渠道递交给高层官员们，包括基辛格。胡佛于1972年去世，在联邦调查局有关行动被曝光之后，这个项目被中止，联邦调查局派驻海外代表的使馆数量被减少到15个。
联邦调查局至少两次从事对外秘密搜集的尝试已被曝光。在对智利前国防部长奥兰多·勒特里尔（Orlando Letelier）谋杀案的调查中，联邦调查局在智利经营了一名秘密特工。这名特工告诉联邦调查局，右翼势力的帕尔蒂亚·利伯塔德（Partia Libertad）雇佣智利的毒贩谋杀了勒特里尔。但是，联邦调查局的这个特工后来被发现曾是美国缉毒署的线人，几年前因欺骗和道德败坏被中断联系并被列入了黑名单。相比之下，联邦调查局另一个较成功的行动是在20世纪70年代，曾将一名年轻女情报员安置在一个早期访华的左翼代表团中。
表5.1 主要法律随员办公室和职责领域
联邦调查局确实以法律随员的形式在海外保持着大量的存在。该项目从20世纪90年代中期的23个驻外办公室和70名特工开始，一直在扩大。1996年曾计划在之后的4年内再增加23个办公室和59名特工。到1998年年中时，已经在特拉维夫、比勒陀利亚、塔林、华沙、基辅建立了新的办公室，还有一些城市正在计划或考虑中。这种扩张的意图是与外国的同行组织建立联络，共同调查国际恐怖主义、贩毒和有组织犯罪。
2004年3月，联邦调查局在46个国家设有法律随员办公室，共有大约119名特工和75名后勤人员。2007年10月，联邦调查局有60个运作良好的法律随员办公室和15个办事处，共有165名特工和103名后勤人员。到2010年8月，该项目隶属于联邦调查局的国际行动和法律随员办公室，有60个办事处。司法部的一次审核认为，这些办事处的调查重点“总体上反映了联邦调查局的工作”。联邦调查局和随员办公室的一级任务包括“对外情报、恐怖分子、直接威胁美国国家或经济安全的犯罪行为”。表5.1列出了随员办公室的位置和它们的职责领域。
虽然这些办公室不能搜集对外情报，但联邦调查局一直涉及的国内活动也产生对外情报。12333号行政命令允许联邦调查局“在总统指定的情报界官员提出要求时，在美国境内开展对外情报搜集活动，或支持情报界其他机构的对外情报搜集需求”。
1980年9月，联合参谋部向两名联邦调查局官员简述了支持对在伊朗的人质进行第二次营救尝试的要求。其中一名官员是主管情报的助理副部长，其职责是协调对在美非美籍人士从事有关情报目的的工作。联合参谋部要求联邦调查局官员协助搜集与营救任务相关的信息，命令他们“寻找任何可能与营救任务相关的信息”和“他们可能发现的任何可在计划中加以利用的伊朗方面的线索”。
2003年，伴随着美国入侵伊拉克，联邦调查局发起了“乌云行动”（Operation DARKENING CLOUDS），约谈居住在美国的伊拉克人，这个行动目的是搜集超过13万人的信息，因而必然会得到某些相关的外国情报信息。到2011年，随着美国开展直接针对卡扎菲政府的军事行动，联邦调查局特工查询了居住在美国的利比亚人，试图找出利比亚支持的间谍或恐怖分子，并收集对联合军事行动有帮助的信息。