国防部情报局（前身为国防情报中心，Defense Intelligence Analysis Center）总部位于华盛顿特区的安纳柯斯蒂亚-波林联合基地。国防部情报局在弗吉尼亚的雷斯顿还拥有一座双塔办公楼，还在靠近夏洛茨维尔有一处多功能情报大厦。该大厦是由国防部情报局的外勤支援处——里瓦那工作站负责管理。外勤支援处的负责人是“国防部情报局与国家地面情报中心、弗吉尼亚大学和大夏洛茨维尔社区沟通联络、相互合作的中心人物”。大约有800名国防部情报局的雇员在这座大厦内工作。国防部情报局雇有大约17000名员工，绝大多数是文官。数千名工作人员分布在世界124国家和240个工作站，包括作战地区（阿富汗和伊拉克）、战区司令部总部和武官处。国防部情报局2013年的预算需求为31.5亿美元（其中7.39亿美元用于“海外应急行动”）。
20世纪60至70年代，国防部情报局历经数次较大范围的重组；在此之后数年间偶尔进行过组织架构调整，与初期的重组相比影响不大。然而，1991年至1993年间，国防部情报局进行了两次大规模重组，目的就是要提高执行能力、处理委托代管员工问题和预算削减，使之适应和应对国际现实，更有效地协调军方情报活动，这正是1991年3月18日发布的“国防部情报局重组方案”的意图所在。重组成果之一就是成立三个中心：国家军事情报搜集中心（National Military Intelligency Collection Center）、国家军事情报编制中心（National Military Intelligency Production Center）和国家军事情报系统中心（National Military Intelligency Systems Center）。国防部情报局长克拉珀在任期间亲自建立了这三个中心，他退休后，中心的名称被更改。
2003年2月，国防部情报局长罗威尔·雅各布（Lowell Jacoby）又批准了一次重要的机构重组，成立了局长特别参谋办公室和七个主要行动部门：人力情报处、测量与信号和技术搜集处、分析处、信息管理处、对外关系处、参谋部情报支援处和行政处。其他架构变化还包括成立人力情报和反情报中心，以及国防情报行动协调中心的建立。
2012年7月，迈克尔·弗林（Michael Flynn）中将就任国防部情报局长，此人以严厉批评美国在阿富汗的情报工作而著称，也着手对国防部情报局进行了大的变动，包括业务处的更名和一系列中心的建立（如图3.1所示）。
图3.1 国防部情报局组织架构图