国防情报局是始于艾森豪威尔执政时期中央集权趋势的具体体现之一，见证了20世纪50年代后期军方强化常规情报活动（即：非信号情报、非空中侦察、非系统化）的迫切需求。根据某位分析人士的说法，这一认知其实是当时“导弹差距”论争的一个附加的结果：面对军方各部门对苏联导弹实力南辕北辙的估量，而这一切被解释为各自争取武器预算的自私自利行为，美国情报委员会于1959年成立了一个“联合研究小组”（Joint Study Group），专门研究情报产生机构。
这个联合研究小组，由中央情报局的利曼·柯克帕特里克（Lyman Kirkpatrick）牵头，得出结论认为，国防情报活动重叠和重复现象极为严重，导致资源分布不均。正因为如此，“即使并非不可能，国防部对所有情报活动的全面指挥和管理也变得难上难。的确，情报活动的一盘散沙状况，为国防部内部几个情报部门之间情报信息的自由充分交流制造了‘障碍’”。联合研究小组建议，国防部长“应使国防部内部的军事情报部门完全符合1958年国防重组法案的原则”。
如何做到符合原则却成了一个争议矛盾的主题。联合研究小组的报告建议，国防部可以成立一个单一的情报机构，直接向国防部长汇报。然而，联合研究小组的结论认为，“总体来说，只要军方情报部门具备特殊技能和知识，这样整合情报活动的尝试就是不明智的。”
尽管联合研究小组得出这样的结论，1961年2月8日，国防部长罗伯特·麦克纳马拉在给参谋长联席会议的一份备忘录中这样写到，“看来，实施联合研究小组所建议的最有效的方法，是成立一个国防部情报局，可以将现有的情报部门——国家安全局、目前由军方负责的情报搜集和反情报部门、助理部长办公室的情报职能和特别行动——都包括进去。”麦克纳马拉要求参谋长联席会议在30天内提出一个国防部情报局概念，并草拟一份成立这样一个部门的命令以及实施时间方案。他还就制定计划提出一些初步指导方针，包括国防情报全部需求的彻底整合，根除情报搜集和产出过程中的多头重复。2月9日，联合参谋部建议，参谋长联席会议命令联合参谋部提出国防情报局的概念，与国防部长的备忘录一致，并将这个新机构置于参谋长联席会议控制之下。
1961年3月2日，联合参谋部将他们的建议递呈国防部长，包括在参谋长联席会议框架内成立一个军事情报机构的组织架构概念。4月3日，麦克纳马拉就拟议中的情报机构所涉及的几个根本问题寻求建议，包括置于参谋长联席会议领导指挥以及它所承担的特殊职能。10天后，参谋长联席会议批准了联合参谋部为国防部长草拟的备忘录。备忘录依据《1958年国防部重组法案》——明确指定参谋长联席会议负责战略计划制定和军事行动指挥以及完成这些职责而对必要的情报资产的控制——以此为根据将新机构置于参谋长联席会议领导指挥之下。相比之下，如果将新机构置于国防部长办公室直接领导之下，可能“会使军事情报资产束之高阁，孤立、脱节于受命负责战略计划制定和军事行动指挥的机构部门”。
联合参谋部的备忘录还建议将国家安全局也置于参谋长联席会议权力管辖之下。另外，备忘录提出，全部整合军方所有的情报活动或许不是良策。备忘录建议，委托新国防情报局长负责密切监督余下的其他情报活动，并授权该局长负责解决消除重叠和重复现象，审阅全部的情报计划和预算，以及布置确定军事情报优先搜集需求。
新成立的国防情报局其实是一个折衷的结果，虽然它与参谋长联席会议所建议的相差无几。1961年7月5日，麦克纳马拉决定成立国防情报局，该局通过参谋长联席会议向国防部长汇报。8月1日，他通过国防部第5105.21号指令宣布成立国防情报局，确定其职责为：（1）组织、指挥、管理、控制国防部分配给或纳入国防部情报局的所有情报资源；（2）审阅和协调与国防部保留或分配给军事部门的情报职能；（3）监督其他所有获得批准授权，但未纳入国防部情报局职能范围的其他情报职能的活动计划、项目、政策、步骤；（4）最经济有效地对国防部情报资源进行分配和管理；（5）优先回应美国情报委员会的需求；（6）满足国防部主要部门的情报需求。由于国防部情报局的成立，负责情报的联合参谋长一职被取消，特别行动办公室——国防部长直接领导的一个微不足道的情报分支——也同时被撤销。
1976年12月16日，国防部长就国防部情报局签署一项新的授权（即国防部第5105.21号指令的新版本），将参谋长联席会议对国防部情报局行动的控制权限定在：（1）获取所需的情报信息以履行和实施参谋长联席会议的法定职能和指定责任；（2）保证及时、准确、可靠的情报信息，以支持统一和特定的指挥命令。对于其他所有事宜，国防部情报局局长通过负责情报的助理国防部长向国防部长汇报。国防部情报局的使命还能够更精确地表述为“满足或保证满足国防部长、参谋长联席会议、国防部诸部门以及其他获授权的机构对国外情报的需求，为国家情报总类贡献军事相关的情报”。
5个月之后，1977年5月19日，国防部长签署了国防部情报局新授权令，对机构组织和行政管理略做修改。根据新的授权令，国防部情报局长将同时向国防部长和参谋长联席会议主席汇报。除此之外，国防部情报局长受参谋长联席会议的牵制，旨在（1）获取所需的情报信息以履行和实施参谋长联席会议的法定职能和指定责任；（2）保证及时、准确、可靠的情报信息，以支持统一和特定的指挥命令。管理和指挥国防情报局雇员的职责，由负责指挥、控制、通信和情报的助理国防部长执行实施。
1990年2月，负责指挥、控制、通信和情报的助理国防部长成立国防部情报部门高级官员领导小组，审视检查国防情报系统面对瞬息万变的国际安全环境的准备情况。此举被冠之“20世纪90年代的国防情报”，目的在于确定90年代潜在危机和预期机遇。1990年6月，该领导小组提交了一份绝密级简明扼要的报告草案，就参与人员在检查中发现的问题做了综合概述，并附上一份“问题”清单，就每个单一问题提出可供选择的解决方法。
报告草案为最终的检查做好了铺垫。然而，由于国防部最高层的想法有所变化，最终的审视检查并没有完成，但是，检查研究的结果在1990年9月至12月间提交给国防部长、副部长和其他官员。国防部副部长唐纳德·阿特伍德（Donald J.Atwood）发出了一份题为“加强国防情报能力”的备忘录强调，国防部高层官员已审视和检查了国防部的情报活动，要求详细的计划以争取实现各项目的，包括加强“国防情报局在情报需求、情报编制和管理程序方面的执行力和作用”。
备忘录产生了积极的结果，助理国防部长于1991年3月15日提出“国防情报重组方案”。关于国防部情报局，方案要求：
●加强国防部情报局作战支援机构的作用；
●提高国防部情报局的情报质量，通过简化程序和内部重组，着重于质量分析以加强提高判断能力以及重要情报的战略性上报；
●加强国防部情报局情报产出和分析的管理；
●指定国防部情报局负责完成和监督基础百科数据的建设；
●在国防部情报局内部确立验证威胁性信息的能力，以保证互不关联的情报信息录入获取程序；
●在国防部情报局内部建立政策事务办公室，提高对国防部长办公室的支持效率。
完成上述一切及方案中其他事项的绝大部分努力都是在詹姆斯·克拉珀中将负责期间进行的，此人1991年11月被任命为国防部情报局局长。自1991年3月计划方案出台，将近6年之后，一项新的慎重体现国防部情报局主要职能与任务的指令终于发布。这项指令本身历经数年才得以出台，部分反映出国防部情报局的变化。1997年2月18日发布的国防部第5105.21指令“国防部情报局”，取代1977年的指令。2008年3月18日，新版5105.21号指令取代了1997年版指令。
新版指令或授权令详细说明了国防部情报局12大类任务或功能，以及局长承担的70项职责与功能。国防部情报局局长的职责包括：
●所有来源情报分析：向联合特混部队和作战部队指挥官，以及国防政策和国家安全政策制定者提供所有来源的情报；
●人力情报：集中控制管理国防部范围的人力情报部门，并在世界范围开展国防部的人力情报搜集活动；
●联合参谋部情报：管理和指导联合参谋部情报处（Joint Staff Intelligence Directorate），直接满足参谋长联席会议主席和国防部长的情报支持需求；
●技术手段搜集：制定整合计划、协调和实施国防部测量与特征信号情报活动，以及授权指定的技术搜集管理活动；
●反情报与安全：履行指定的反情报职能，执行“敏感隔绝信息”政策、安全级别研判和设施安全鉴定；
●国际关系：参与军方和军方有关的国际合作，以及与外国政府和其他机构合作项目；
●资源管理：开发并管理国防部情报局的军事情报计划（Military Intelligence Program）、总体国防情报计划（General Defense Intelligence Program）、外国反情报情报计划（Foreign Counterintelligence Program）和国家情报计划（National Intelligence Program）的资源和能力。